Les origines du nom de l'île sont incertaines. On dit qu'il pourrait dériver de Via Popilia, ou Piovega, qui signifie, en vénitien, la " chose publique ". Cette île représenta une étape sur la route Endolitoranea, système de canaux naturels et artificiels qui permettait aux embarcations de naviguer dans des eaux internes et d'éviter ainsi les risques de la navigation en pleine mer. Les premières populations de l'île provenaient probablement de Monselice, d'Este et de la région de Padoue. A partir de 421, elles fondèrent Malamocco et, à partir de là, se dispersèrent sur les îles voisines. Lors de la descente en Italie de Pépin, en 809, les habitants de Poveglia contribuèrent si valeureusement à la chasse aux Francs qu'ils se virent attribuer de nombreux privilèges. Laissée ensuite à l'abandon, l'île fut repeuplée en 846 par les serviteurs et les esclaves du doge Pietro Tradonico. Des maisons furent construites (au Xe siècle, il y en avait, paraît-il, près de 800), ainsi que des fortifications. La population augmenta à tel point qu'au XIVe siècle, lors de la guerre menée contre les Génois, on demanda à Poveglia de fournir autant de bateaux que l'avait fait Murano. Cette guerre coïncida avec le début de la décadence de l'île. Poveglia resta quasiment abandonnée jusqu'à la fin du XVIIe siècle. A cette époque, on mit à profit le vent qui venait balayer l'île en y installant un hôpital. Les théories de l'époque voulaient en effet que le vent chassât les agents responsables des maladies et agît comme un désinfectant. Poveglia abrita un hôpital gériatrique jusqu'en 1968. Puis l'île fut définitivement abandonnée.

Ces dernières années, il a souvent été question de transformer Poveglia en village touristique, le Touring Club Italiano et le Club Méditerranée voulaient d'ailleurs s'engager dans le projet. Pourtant, par manque de fonds, aujourd'hui Poveglia est une île fantôme, où les immeubles de l'ancien hôpital, de plus en plus délabrés, attendent une restauration qui tarde à venir. En été, les Vénitiens aiment aller s'y baigner avec leur propre bateau et y faire un barbecue de temps en temps. Mais le soir personne n'ose s'y approcher, de peur des esprits qui s'y promènent...

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