Les origines du nom de l'île demeurent incertaines. Il pourrait dériver de Via Popilia ou de Piovega, " chose publique " en vénitien. C'était une étape stratégique sur la route Endolitoranea, un réseau de canaux permettant aux embarcations d'éviter les dangers de la haute mer. Au IXe siècle, Poveglia se peupla de réfugiés, probablement issus de Monselice et de la région de Padoue, qui s'installèrent d'abord à Malamocco avant de s'étendre aux îles voisines. Au Xe siècle, elle se développe et abrite près de 800 maisons, devenant une communauté prospère.

Le déclin de l'île commença avec la guerre contre Gênes au XIVe siècle et elle resta abandonnée jusqu'à la fin du XVIIe siècle. Elle servit alors de centre de quarantaine pour les malades de la peste, selon la croyance que les vents purifieraient l'air. Poveglia abrita ensuite un hôpital gériatrique jusqu'en 1968, puis l'île fut désertée.

Ces dernières années, l'idée de transformer Poveglia en destination touristique a émergé, mais faute de fonds, elle reste une île fantôme. En 2014, le gouvernement italien tenta de la vendre, provoquant la mobilisation de nombreux Vénitiens, attachés à cet héritage unique. Ils lancèrent une campagne de financement participatif pour racheter Poveglia et la préserver des intérêts commerciaux, dans l'espoir d'en faire un lieu public accessible.

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